Neolloydia conoidea. Fale kwitnienia i wspólne pszczoły

Populacja i rytm sezonu

W wapiennym krajobrazie Tolimán w meksykańskim stanie Querétaro Neolloydia conoidea rośnie razem z Ariocarpus kotschoubeyanus. Pędy obu gatunków bardzo się różnią, lecz otwarte kwiaty mają podobny lejkowaty kształt i magentową barwę. Na tym stanowisku badano zarówno przebieg kwitnienia, jak i owady odwiedzające kwiaty. Wyniki pochodzą z konkretnych populacji przy San Miguel Tolimán, na wysokości około 1400 m. Miejscowy klimat jest półsuchy, z deszczami głównie od maja do października. Rośliny zajmują zarośla kserofityczne na wapieniach z wychodniami skał ilasto-mułowych. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 29–30, Study area, Study species]

Dwie publikacje Arroyo-Pérez i współautorów przedstawiają różne skale obserwacji. Praca z 2019 r. obejmuje cotygodniowe spisy kwiatów N. conoidea w sezonach 2015 i 2016. Badanie ogłoszone w 2021 r. porównuje oba gatunki na podstawie comiesięcznych spisów od marca 2015 do kwietnia 2016, oględzin kwiatów, rejestracji owadów i kontrolowanych zapyleń. Liczebność prób w tych pracach jest odmienna. Ich wyniki uzupełniają się. Pierwsza odsłania fale kwitnienia wewnątrz sezonu, druga pokazuje rozmieszczenie kwiatowych zasobów między gatunkami w ciągu roku. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, Arroyo-Pérez 2019, s. 581–582; Arroyo-Pérez 2021, s. 30–32][Arroyo-Pérez i wsp. 2021, Arroyo-Pérez 2019, s. 581–582; Arroyo-Pérez 2021, s. 30–32]

Pięć lub sześć fal kwitnienia

W lutym 2015 r. na powierzchni jednego hektara oznaczono 200 roślin N. conoidea. Struktury generatywne wytwarzały osobniki wyższe niż 4 cm. W analizie znalazło się ich 146 w pierwszym sezonie i 142 w drugim. Spisy prowadzono od marca do listopada, a otwarte kwiaty rejestrowano od marca do września. Siedem miesięcy obejmowało kilka wyraźnych wzrostów liczby kwiatów, rozdzielonych okresami bez zarejestrowanego kwitnienia. Do wyróżnienia fal zastosowano estymację gęstości jądrowej i składowe rozkładu Gaussa. Granice fali określano jako średnią danej składowej plus i minus jedno odchylenie standardowe. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, s. 581–583, Fenología de la floración, ryc. 1–2]

W 2015 r. wyróżniono sześć fal, a w 2016 r. pięć. Pojedyncza fala trwała od 11 do 23 dni. Przerwy, w których podczas spisów nie stwierdzano kwiatów, wynosiły 4–26 dni. Roczna suma kwiatów była podobna, choć ich rozkład i powodzenie zawiązywania owoców się zmieniały. Największą liczbę kwiatów w obu sezonach zarejestrowano w trzeciej fali. Definicja statystyczna dotyczy przebiegu kwitnienia całej populacji, dlatego długość takiej fali obejmuje kwiaty wielu roślin otwierające się w różnych dniach. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, s. 582–584, ryc. 2, tabele 1–2]

Większość roślin wracała do kwitnienia po przerwie. W więcej niż jednej fali uczestniczyło 81% osobników reprodukcyjnych w 2015 r. i 73% w 2016 r. Populacyjny rytm powstawał więc zarówno z nierównoczesnego kwitnienia poszczególnych roślin, jak i z powtarzania kwitnienia przez te same osobniki. Ta organizacja rozkłada dostępność kwiatów na znaczną część ciepłej pory roku. Dla owadów oznacza serię okresów oferujących pyłek, a dla roślin kilka odrębnych okazji do zawiązania nasion. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, s. 583–585, ryc. 3, Dyskusja]

Synchronia i powodzenie rozmnażania

Synchronię oceniano na dwa sposoby. Wskaźnik Augspurger opisuje nakładanie się okresów, w których osobniki kwitną, uwzględniając obecność kwiatów. Wskaźnik Marquis dodatkowo wiąże udział osobnika w kwitnieniu populacji z liczbą jego kwiatów w kolejnych terminach. Rozróżnienie jest istotne przy falach o bardzo nierównym nasileniu. Roślina może zakwitnąć równocześnie z wieloma sąsiadami, a większość własnych kwiatów rozwinąć w innym terminie. Oba wskaźniki opisują zatem różne aspekty tego samego przebiegu fenologicznego. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, s. 581–582, definicje SA i SM]

Średni wskaźnik Augspurger wynosił 0,19 w 2015 r. i 0,15 w 2016 r. Wskaźnik Marquis wynosił odpowiednio 0,41 i 0,33. Autorzy stwierdzili różnicę między latami dla pierwszej miary. Jednocześnie analiza fal nie wykazała spójnej zależności ich synchronii od udziału kwiatów tworzących owoce lub zalążków tworzących nasiona. W 2016 r., gdy dostępne były kompletne owoce, średni seed set wynosił 0,69. Przy takim systemie reprodukcji ważne są więc również zdarzenia zachodzące w samym kwiecie i późniejszy rozwój owocu, których sam kalendarz kwitnienia nie opisuje. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, s. 582–585, tabele 1–3]

Dwa kaktusy korzystające z różnych miesięcy

W comiesięcznej obserwacji oznaczono 212 osobników N. conoidea i 231 A. kotschoubeyanus. Neolloydia kwitła wiosną i latem, z największym udziałem kwiatów w maju. W tym miesiącu zarejestrowano 42% rocznej ich liczby. Owoce obserwowano od czerwca do października. Ariocarpus kwitł od października do grudnia, a jego owoce pojawiały się w lutym i marcu. W obserwowanym cyklu kwitnienie obu gatunków było rozdzielone w czasie. Zbieżność części owadów odwiedzających kwiaty można więc analizować w połączeniu z sezonowym następstwem zasobów. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 30, 32–33, Reproductive phenology, ryc. 3]

Liczba pąków N. conoidea była dodatnio skorelowana z temperaturą, wilgotnością względną i opadem tego samego miesiąca. Dla ariokarpusa analogicznych zależności w tej serii nie stwierdzono. Są to wyniki obserwacji współzmieniających się warunków sezonowych. Określają związek fenologii z pogodą w badanym roku, podczas gdy udział poszczególnych bodźców w inicjacji kwiatów wymaga doświadczenia. Rozdzielenie miesięcy kwitnienia również podlega zmienności. Autorzy odnotowują wcześniejszą obserwację z 2014 r., kiedy neolloydia kwitła jeszcze w październiku, na początku sezonu ariokarpusa. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 32, 35, Floral phenology, Discussion]

Dwudniowy kwiat i kolejność pracy jego organów

Kwiaty obu kaktusów były czynne przez dwa dni, zamykały się na noc, a w obserwowanych dniach otwierały się około godziny 9–10 i zamykały około 14–15. W pierwszych godzinach pierwszego dnia zaczynały pękać pylniki. Łatki znamienia stawały się receptywne później, co stanowiło częściową przedprątność. Znamię utrzymywało się powyżej najwyższych pylników przez oba dni otwierania kwiatu. Ta przestrzenna separacja, nazywana herkogamią, współwystępowała z częściowym przesunięciem w czasie aktywności męskiej i żeńskiej. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 31–32, Floral anthesis and morphology]

Pod koniec drugiego dnia łatki znamienia wyginały się na zewnątrz i mogły dotykać pylników, w których pozostawało już niewiele pyłku. Taki kontakt pokazuje, że geometria kwiatu zmienia się podczas jego krótkiego życia. Jego znaczenie biologiczne sprawdzano osobno przez zapylanie. U neolloydii doświadczenie wykazało potrzebę pyłku pochodzącego z innego osobnika, mimo późnego zbliżenia własnych organów. U ariokarpusa uzyskano niewielkie zawiązywanie owoców po samozapyleniu, obok znacznie większej skuteczności zapylenia krzyżowego. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 32, 34–35, tabela 3]

Co oznacza 75% wspólnych zapylaczy

Owady obserwowano na 20 kwiatach każdego gatunku przez dwa kolejne dni. Rejestrację prowadzono na neolloydii 23–24 maja 2015 r., a na ariokarpusie 3–4 listopada. Pszczoły dotykały zarówno pylników, jak i znamienia. Na tej podstawie autorzy uznali je za zapylaczy. Na obu kaktusach występowały trzy taksony, Apis mellifera, Augochlora sp. 1 i Lasioglossum sp. 1. Czwarty, Agapostemon sp. 1, zarejestrowano tylko na ariokarpusie. Wspólne były zatem trzy z czterech taksonów pszczół, czyli 75% składu tej grupy. Odsetek ten dotyczy listy zaobserwowanych taksonów. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 31, 33–34, Floral visitors, tabela 2]

Częstości wizyt przedstawiały odmienny obraz. U neolloydii odnotowano 694 wizyty wszystkich owadów, w tym 237 pszczoły miodnej, 102 Augochlora i 53 Lasioglossum. Na ariokarpusie dominowały Augochlora i Agapostemon. Wskaźnik podobieństwa proporcjonalnego zespołów pszczół wyniósł 0,48, odzwierciedlając właśnie różnice w ich względnej aktywności. Osy, mrówki i chrząszcze również odwiedzały kwiaty, lecz kontaktowały się z organami w inny sposób. Osy nie dotykały pylników, a mrówki i chrząszcze przebywały przede wszystkim przy podstawach nitek pręcików i wewnątrz rurki kwiatu. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 31–34, tabela 2]

Obserwacja kontaktu pszczoły ze znamieniem i pylnikami wskazuje na możliwość przenoszenia pyłku. Ilość i pochodzenie pyłku zdeponowanego przez poszczególne taksony wymagałyby odrębnego pomiaru. W tej pracy potwierdzenie znaczenia obcego pyłku pochodzi z doświadczeń zapylania, natomiast porównanie owadów określa skład odwiedzających oraz ich zachowanie. Łącząc te części badania, można opisać mechanizm zapylania populacji i sezonowe korzystanie z podobnej grupy pszczół, zachowując rozróżnienie między wizytą a jej skutecznością. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 31–32, 34–36, metody obserwacji i kontrolowanych zapyleń]

Obcy pyłek i liczba powstających nasion

Dla każdego gatunku zastosowano cztery warianty po 20 kwiatów na różnych roślinach. Kwiaty kontrolne pozostawiono dostępne dla owadów. Kwiaty zapylane krzyżowo izolowano i nanoszono na nie pyłek z pięciu innych osobników tego samego gatunku, oddalonych o ponad 20 m. Dwa kolejne warianty stanowiły ręczne samozapylenie oraz izolacja bez manipulacji, pozwalająca sprawdzić samoczynne samozapylenie. Po zakończeniu kwitnienia owoce osłaniano przed zjadaniem, a dojrzałe zbierano po trzech miesiącach. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 32, Mating system]

U N. conoidea owoce powstały wyłącznie w kontroli i po zapyleniu krzyżowym. Różnica między udziałem owocujących kwiatów w tych dwóch wariantach była statystycznie nieistotna, natomiast dodatkowe podanie obcego pyłku zwiększyło seed set. W badanej populacji liczba tworzących się nasion była zatem ograniczana przez dostarczanie pyłku, choć duży odsetek kwiatów w warunkach naturalnych już tworzył owoce. Zawiązanie owocu i pełne wykorzystanie jego potencjału nasiennego są odrębnymi etapami reprodukcji. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 34–36, tabela 3, Discussion]

U A. kotschoubeyanus fruit set wyniósł 85% w kontroli i 100% po ręcznym zapyleniu krzyżowym, ale także 15% po ręcznym samozapyleniu i 5% w izolowanych kwiatach bez manipulacji. Autorzy określili jego system kojarzenia jako mieszany, z przewagą obcopylności. U neolloydii wyniki wskazywały na obligatoryjne korzystanie z obcego pyłku w zastosowanych warunkach. Podobna barwa, kształt i sposób otwierania kwiatów mogą więc współistnieć z różną skutecznością samozapylenia. [Arroyo-Pérez i wsp. 2021, s. 34–35, Mating system, tabela 3]

Rozłożenie reprodukcji w czasie

Powracające fale kwitnienia neolloydii i późniejsze kwitnienie ariokarpusa układają się na dwóch poziomach. W obrębie gatunku kolejne fale tworzą kilka okazji do rozrodu. Między gatunkami następstwo sezonów udostępnia podobnym owadom kwiaty w różnych miesiącach. Autorzy rozważają ograniczanie konkurencji o zapylaczy i zmniejszenie prawdopodobieństwa nanoszenia pyłku innego gatunku jako możliwe korzyści rozdzielenia terminów. Te mechanizmy są interpretacją udokumentowanej fenologii i podobieństwa owadów odwiedzających kwiaty. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, Arroyo-Pérez 2019, s. 584–585; Arroyo-Pérez 2021, s. 35–36][Arroyo-Pérez i wsp. 2021, Arroyo-Pérez 2019, s. 584–585; Arroyo-Pérez 2021, s. 35–36]

W pracy o falach kwitnienia przedstawiono również hipotezę rozpraszania ryzyka reprodukcyjnego. Jeżeli pogoda, aktywność owadów lub dostępność zasobów zmieniają się między falami, powtórzenie kwitnienia może rozłożyć następstwa pojedynczego niekorzystnego zdarzenia. Badania terenowe dokumentują wielokrotne kwitnienie osobników i zmienny sukces kolejnych fal. W obserwowanej populacji kwiaty pojawiały się etapami, a zawiązywanie nasion zależało od pyłku innych osobników. [Arroyo-Pérez i wsp. 2019, Arroyo-Pérez 2019, s. 584–585, Dyskusja; Arroyo-Pérez 2021, s. 34–36][Arroyo-Pérez i wsp. 2021, Arroyo-Pérez 2019, s. 584–585, Dyskusja; Arroyo-Pérez 2021, s. 34–36]